Основание этой знаменитой и прославленной на всю Россию обители неразрывно связано с чудотворным образом Богоматери, найденным когда-то на этом месте в корнях дерева, отчего и получила пустынь название Коренной.
Это было время после опустошительного нашествия Батыя, когда многие русские города еще лежали в таком запустении и развалинах, что стали порастать густым лесом. Разоренный татарами Курск также более полувека являл печальную картину, в его окрестностях даже развелась в изобилии дичь и зверье. Сюда часто стали приезжать на охоту из других городов.
Так, согласно преданию, 8 сентября 1295 г. группа охотников из Рыльска занималась здесь звериной ловлей. А один из охотников, муж благочестивый, чудесным образом нашел на берегу реки Тускары небольшую икону, лежавшую на корне дерева. Едва он поднял икону, как из того места, где лежал образ, забил многоводный источник. (По иконописному типу — икона Божией Матери «Знамение»). Это чудо потрясло собравшихся охотников, а скоро о нем заговорили в Рыльске. Его жители стали посещать икону для поклонения, получая исцеления. Сведения о чудотворной иконе дошли и до рыльского князя Василия Шемяки, и он распорядился перенести образ в город. Весь народ вышел встречать благодатный образ, лишь князь по сомнениям своим уклонился от торжественной встречи и за это был наказан слепотою.
Осознав свою вину и помолившись пред образом, он вновь обрел зрение. А в благодарность за чудесное выздоровление распорядился соорудить храм во имя Рождества Богородицы, ибо в этот день святая икона была явлена людям. Чудотворный образ был поставлен в храме тогда же установлен праздник явления Курской иконы 8 сентября. Но скоро образ из храма пропал и был обнаружен вновь на старом месте у корней древа. Неоднократно икона возвращалась на прежнее место, и жители поняли, что Богородица избрала это место для устроения новой обители. Скоро здесь соорудили часовню, а для отправления молебнов был назначен священник. Но в 1383 г. Курская область вновь подверглась нападению татар, грабивших и сжигавших все на своем пути. Захотели они сжечь и часовню, но она никак не загоралась, пока там находился святой образ. Тогда язычники раскололи икону на две части и разбросали в разные стороны, часовню сожгли, а священника забрали в плен. Долго он томился в крымском рабстве, пока его однажды не увидели московские послы и не выкупили. Возвратившись на пепелище часовни, священник разыскал две половинки иконы и сложил их. Они моментально срослись, только в том месте, где была расколота икона, показалась «аки роса». Узнав об этом, жители Рыльска попытались перенести икону обратно в город, но она вновь возвратилась в возведенную часовню, где была уже оставлена. К ней устремился поток паломников, получавших благодатные исцеления и помощь.
О Курском образе прослышал царь Федор Иоаннович, распорядившийся в 1597 г. принести икону в Москву. Здесь икону вставили в деревянную раму и расписали по периметру образами Саваофа и пророков, возвестивших воплощение Сына Божия от Пречистой Девы. Царица Ирина Федоровна украсила икону богатой ризой и шитыми золотыми пеленами, после чего она была торжественно возвращена в пустынь. Здесь скоро возвели церковь Рождества Богородицы, над источником соорудили храм во имя Живоносного источника и основали монастырь. Город Курск постепенно восстанавливался, а при угрозе нового татарского нападения святой образ для безопасности перенесли в Курск, оставив в обители лишь список. Много пожертвований ей преподнес Борис Годунов, благоговевший перед святыней, которую считали заступницей в дни страшного голода, случившегося при нем. В 1603 г. самозванец Лжедмитрий I взял святой образ в свой лагерь в Путивле и молился перед ним, а потом перенес его в свои царские чертоги в Москве. После Смутного времени икону поместили в Успенском соборе.
Благодатную помощь оказал жителям Курска и список иконы, перенесенный ими из пустыни. Во время осады Курска поляками в 1612 г. святым образом обносились стены крепости, и молил православный народ Богородицу спасти их. Дали тогда жители обет, что возведут в городе монастырь в случае освобождения от осады. А если возвратится первообраз из Москвы, то установят его в новой обители. После победы куряне выполнили данный Богородице обет, построили монастырь во имя Знамения Пресвятой Богородицы, а в 1615 г. по их прошению был возвращен из Москвы чудотворный образ и оставлен в Курске. Тогда же установился обычай совершать крестный ход из Курска в Коренную пустынь, оставляя образ там на некоторое время. Количество богомольцев всех сословий, принимавших в нем участие, всегда отличалось огромным стечением народа. Особенно больших масштабов достигали крестные ходы во второй половине XIX в., когда сходилось до 60 тыс. человек, а эти дни стали нерабочими. Все считали своим долгом сопроводить икону в пустынь, что, по словам очевидца, «такого не встретить не только в России, но и во всей Европе». Один из таких крестных ходов запечатлел в своей картине «Крестный ход в Курской губернии» художник Илья Репин. Во время такого крестного хода в 1767 г. был исцелен юный Прохор Машнин, впоследствии преподобный Серафим Саровский. Так святая икона оказалась связанной с житием великого русского чудотворца.
Чудотворной иконой не раз благословлялись русские войска в минуты тяжелых опасностей. В 1676 г. она посылалась на Дон для благословения храбрых донцев, при походе в Крым в 1689 г. ее изображение украсило полковые знамена, ее список в 1812 г. посылался М.И. Кутузову. Чудеса и знамения от иконы поражали современников своей Божественной силой на протяжении веков, и слава о ней шла по всей России. Она стала не только покровительницей Курской земли, но и общенациональной святыней, с нее везде распространялись многочисленные списки.
В 1898 г. революционеры попытались взорвать святой образ, но она еще больше была прославлена чудесным спасением. Взрывом были произведены страшные разрушения в храме вокруг иконы, но сама святыня осталась невредима.
При отступлении Белой армии (1919 г.) из Курска чудотворная икона была переправлена сначала в Белгород, затем в Таганрог, а потом вывезена за границу. В 1920 г. по просьбе генерала Врангеля икона вскоре была возвращена в Крым, но потом вновь покинула Россию с уходящей Белой армией. До 1944 г. икона пребывала в Сербии, откуда была переправлена в Мюнхен. С 1957 г. святыня пребывает в посвященном ей главном храме Архиерейского синода в Нью-Йорке. Курский образ Пресвятой Богородицы стал главной святыней русской эмиграции, часто его именуют Одигитрией (Путеводительницей) русского рассеяния. Она объединила православных и помогла сохранить их национальный дух и традиции за рубежом. Святой образ продолжает объезжать православные епархии по всему миру, милостью Божией посетив в 2009 г. и Россию.
В годы революции Курская пустынь была разграблена, а в советское время окончательно уничтожена. Святой источник залит бетоном, но это оказалось бесполезным: вода все равно пробивалась через бетонную плиту, тайком собираемая верующими. Лишь в год 1000-летия Крещения Руси обитель была возвращена РПЦ, и началось ее восстановление. На месте развалин были возрождены храмы, куда потянулись паломники, расчищен Животворящий источник. Был возрожден также скит с домовой церковью, гостиница, хозяйственные постройки.
Посетивший обитель Патриарх Московский и Всея Руси Алексий II назвал Курскую Коренную пустынь третьим духовным центром России, наряду с Троице-Сергиевой лаврой и Серафимо-Дивеевской обителью. И в эту обитель, может быть, еще когда-нибудь вернется родной первообраз чудотворной Курской Коренной иконы Божией Матери из-за границы. На все воля Божия.