Особую значимость для национальной и мировой культуры имеет Ферапонтов монастырь, сохранивший в первозданном виде древнейший собор Северной Руси и уникальный авторский цикл росписей XVI в. гениального Дионисия, одного из лучших древнерусских иконописцев. В бессмертных христианских образах здесь воплощены темы спасения человечества и грядущего Царствия Небесного, исполненных в изысканной гармонии высокохудожественной живописи. Православный памятник включен в список Всемирного культурного наследия ЮНЕСКО.
Монастырь был основан в 1398 г. преподобным Ферапонтом (в миру Феодор Поскочин), пришедшим вместе с Кириллом Белозерским из московского Симонова монастыря. Они поселились вначале на берегу Сиверского озера, на месте будущей Кирилло-Белозерской обители. Но через год Ферапонт ушел на новое место, основав на просторном холме меж двух озер — Бородаевского и Паского, примерно в 20 км на северо-восток, собственный монастырь. Когда собралась небольшая братия, был возведен деревянный храм во имя Рождества Богородицы. По прошествии десяти лет, в отличие от разросшегося соседнего Кирилло-Белозерского монастыря, обитель оставалась небольшой.
В те времена белозерские земли входили в удел можайского князя Андрея, сына Димитрия Донского, который имел горячее желание иметь в своем граде монашескую обитель. Князь отправляет милостыню в Ферапонтов монастырь, наделяет его землями, а сам обращается с просьбой прибыть настоятелю в Можайск. Трудно отказывать князю, тем более в те времена, и Ферапонт отправляется в Можайск, где после долгих уговоров соглашается остаться для основания монастыря. Новая обитель на берегу Москвы-реки была основана в тот же 1408 г. и названа Лужецким монастырем. Здесь преподобный Ферапонт останется до самой смерти, несмотря на постоянное желание вернуться в свой далекий заволжский монастырь, и получит местное именование Ферапонт Можайский. Он скончался на 96 году жизни 27 мая 1426 г. и упокоился в храме Рождества Богородицы.
После смерти преподобного настоятелем Ферапонтова монастыря становится любимый ученик Кирилла Белозерского Мартиниан Белозерский, при котором обитель достигает наивысшего расцвета, ее даже стали называть Мартиниановой. При нем монастырь приобретает широкую известность, здесь создается огромная библиотека, одна из первых в Московском княжестве. В 1447 г. Мартиниан, вместе с игуменом Кирилло-Белозерского монастыря Трифоном, благословляет князя Василия Темного против Дмитрия Шемяки. Василий Темный побеждает и настаивает на назначении Мартиниана игуменом Троице-Сергиева монастыря, возглавлявшего знаменитую обитель в 1447—1455 гг., а затем вернувшегося назад в Ферапонтов. Здесь он мирно скончается 12 января 1483 г. на 86 г. и будет торжественно погребен у церкви Пресвятой Богородицы. От его мощей произойдет много исцелений и чудес, о которых повествует его житие. Ферапонт и Мартиниан всегда будут почитаемы как покровители Ферапонтов-Белозерского монастыря, канонизированные в лике святых в середине XVI в.
Постепенно монастырь расстраивается, но по-прежнему на этих святых землях устраиваются во множестве скиты и хижины отшельников, почитавших безмолвие и хранивших нестяжание, еще завещанное святым Кириллом. В 1490 г. в обители возводится первый во всем Белозерье каменный храм во имя Рождества Богородицы. Построенный ростовскими мастерами одноглавый собор становится выдающимся явлением, а для его росписи вызывается самый известный иконописец того времени Дионисий. Вместе с сыновьями Феодосием и Владимиром он выполняет за 34 дня, с 6 августа 1502 г. по 8 сентября 1503 г. (ановолетие праздновалось 1 сентября), роспись храма. Согласно тексту на откосе северной двери храма: «В лето 7010 месяца августа в 6 на Преображение Господа нашего Исуса Христа начата бысть подписывана церковь. А кончана на 2 лето месяца сентября в 8 на Рождество Пресвятыя владычица наша Богородица Мариа. При благоверном великом князе Иване Василиевиче всея Руси, при великом князе Василии Ивановиче всея Руси и при архиепископе Тихоне. А писци Дионисие иконник со своими чады. О, владыко Христе, все царю, избави их Господи мук вечных». Дошедший до нашего времени уникальный памятник, сохраняющий в целостности первозданную архитектуру и авторскую непоновленную живопись, как были задуманы его создателями, делает его еще более ценным. Собор расписан внутри целиком, снаружи — западная его стена. Росписи площадью 600 кв. м выполнены в соответствии с канонами того времени: Христос-Вседержитель в барабане, под куполом архангелы и праотцы, евангелисты в парусах, евангельские сцены в сводах, в конхе алтаря Богоматерь с Младенцем, на западной стене Страшный суд и т.д. Евангельские сюжеты выписаны в изысканных светлых тонах, излучающих неземную мягкость, изящество рисунка и удлиненные пропорции подчеркивают невесомость парящих фигур, создавая неповторимый образ храма как Царствия Небесного. Проникнутые особой философской глубиной, росписи Дионисия определяются как величайшая вершина средневековой живописи.
Дионисий также расписал иконостас собора, большей частью сохранившийся, но в настоящее время разрозненный. Шесть икон находится в Третьяковской галерее, пять в Русском музее, четыре в Кирилло-Белозерском монастыре.
К летнему собору Рождества Богородицы на протяжении времени пристраиваются дополнительные сооружения, как это часто принято на суровом севере, для экономии тепла. Таким образом, создается единый комплекс храмов, соединенных общими папертями. В 1641 г. с юга пристраивается шатровая церковь Мартиниана, в которой упокоились мощи преподобного, причем здесь установлена единственная в России резная деревянная рака. С севера в XVI—XVII вв. пристраивается колокольня, под которой образуется главный вход в комплекс. Немного в отдалении возводится трапезная и небольшая одноглавая церковь Благовещения (1530—1531). Возведенные в XVII в. церкви Богоявления и Ферапонта, пристроенные к более ранней Казенной палате, вместе со Святыми вратами, составили второй комплекс, где сегодня проводятся богослужения.
На протяжении своей ранней истории монастырь пользовался покровительством светских и духовных властей. Он становится местом поклонения и вкладов русской феодальной знати. Сюда на богомолье приезжали Василий III и Елена Глинская, Иван Грозный. Его вкладчиками являлись князья Старицкие, Воротынские, Шуйские, Годуновы, Шереметевы и многие другие. Из его стен вышли многие видные иерархи Русской церкви. Также он был местом ссылки видных церковных деятелей, таких как митрополит Спиридон-Савва, патриарх Никон, переведенный позднее в Кириллов монастырь, и других.
В 1798 г. Ферапонтов монастырь упраздняется указом Синода, а его церкви становятся приходскими. В 1898 г. исследователи чудом находят сохранившиеся росписи Дионисия, а в 1904 г., в связи с 500-летием со дня основания, вновь открывается монастырь, но только как женский. В нем начинаются большие реставрационные работы, прерванные революцией. В 1924 г. он снова закрыт, настоятельница расстреляна. Лишь в 1970-е гг. здесь открывается «Музей фресок Дионисия».
После гибели во Вторую мировую войну уникальных новгородских храмов (Спаса на Нередице, Успения на Волотовом поле, Спаса на Ковалеве, Архангела Михаила на Сковородке) росписи Дионисия становятся еще более значимым фресковым ансамблем Древней Руси, представляющим блистательные вершины нашей православной культуры.